富嶽（富士山）に向かう寺という意味の名前を持つ。武田信玄の八代前にあたる信成が開基、康暦二年（1380年）抜隊得勝禅師により開かれたが、火災と復興の繰り返しで、現在に至っている。難を逃れて今も残る中門と左右に伸びる築地塀は、壮大な構えで、かつてのこの寺の隆盛ぶりを物語る。鎌倉時代の様式で描かれた国宝の絹本著色達磨図は「八方にらみの達磨」とも呼ばれ有名です。

天平十七年（745年）行基が開いたとされる。行基が修行中に落雷があり、石が裂けた後に十一面観音が出現したことから、その像を萩の木に刻んで開山したという言い伝えがある。武田家代々の戦勝祈願の寺としてさまざまな宝物がこの寺に託された。家督相続の証である日本最古の日の丸の御旗、「風林火山」の孫子の旗などが、寺の宝物殿に展示されている。
また、中里介山がこの寺に滞在して名作「大菩薩峠」を執筆したことでも知られている。

恵林寺は山号を乾徳山といい、鎌倉期に夢窓国師により開山されました。 武田信玄公が菩提寺として保護を加え、名僧、高僧が数多く住山しましたが、 1582年（天正10年）3月に武田氏が滅び、同年4月には織田軍が恵林寺を焼き討ちしました。その際に快川国師が100余人の僧を従えて三門に上り、猛火の中で泰然として「安禅不必須山水　滅却心頭火自涼/安禅は必ずしも山水を用いず、心頭を滅却すれば火も自ら涼し」 と唱え火定に入ったという話はあまりにも有名です。 敷地内の宝物殿には、武田氏関係文化財を中心に宝物文化財約１００点が陳列しています。

庭園は1330年に恵林寺の開山である夢窓国師が作庭したもので、天竜寺、西芳寺の庭園とともに夢窓国師の代表作といわれ、禅僧の精神修養の場としての趣を今日によく伝えています。

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